노먼 오스본이 쉴드(S.H.I.E.L.D.)에게 체포되어 그린 고블린이라는 정체가 공개된 후, 오스본 인더스트리는 폐쇄됐다. 애런 데이비스라는 도둑이 오스본 인터스트리에 침입하여 오즈 화학식을 훔쳤을 때, 유전적으로 강화된 거미가 가방 속으로 함께 들어갔다. 자율공립학교에 마지막으로 뽑힌 애런의 조카 마일스 모랄레스는 브루클린에서부터 삼촌을 찾아왔다. 삼촌의 아파트에 있는 동안, 마일스는 삼촌의 가방에서 기어 나온 거미에게 물렸다. 새로운 초능력들이 발현된 마일스는 가장 친한 친구인 한국계 미국인 강케 리에게 이 사실을 밝혔다.둘은 마일스가 스파이더맨과 비슷한 능력을 갖게 되었다고 결론 내렸지만, 마일스는 그저 정상으로 돌아가길 원했다. 몇 달 후, 스파이더맨(피터 파커)은 오스본에게서 자신의 가족을 구하고 죽었다. 뒤늦게 현장에 도착한 마일스는 피터 파커의 철학인 큰 힘에 큰 책임이 따른다는 것을 명심하고 그의 뒤를 잇기로 했다. 스파이더맨으로서 첫 상대는 캥거루였다. 그 다음 순찰에서, 그는 자신의 정체를 알고 있는 스파이더 우먼으로부터 공격을 받았다. 실수로 부딪혀 기절한 마일스는 쉴드의 본부인 트라이스켈리온에 갇혔다. 닉 퓨리는 마일스를 심문하여 모든 것을 다 밝혀냈다. 피터 파커가 오스본과 싸울 때 혼수상태에 빠지게 되었던 일렉트로가 트라이스켈리온 병동에서 깨어나 히어로 팀인 얼티미츠(Ultimates)와 싸움을 벌였다. 마일스는 히어로들이 승리하는데 도움을 주었고, 스파이더 우먼의 찬성으로 공식적인 스파이더맨으로 인정을 받았다. 새로운 코스튬을 입은 마일스는 어설프게나마 강도를 붙잡았다. 경찰이 도착하자 도망쳤지만, 베티 브랜트가 휴대폰으로 동영상을 찍어 데일리 뷰글의 J. 조나 제임슨에게 제공했다. 뉴욕의 새로운 스파이더맨의 이야기는 신문의 일면에 실렸다. 피터 파커의 클론이자 FBI 요원인 스콜피온은 피터가 닥터 옥토퍼스와 싸우는 동영상이 담긴 DVD를 제공하며, 피터의 움직임을 연구하면 지금보다 더 나은 싸움을 할 수 있을 것이라고 제안했다. 마일스는 부모님의 집에서 어머니 리오한테 아버지와 애런 삼촌이 전과자임을 듣게 되었다. 마일스의 아버지 제퍼슨은 새로운 스파이더맨의 등장을 못마땅해 하며 다른 도시로 이사 가고 싶어 했다. 어머니는 그 의견에 반대하며 새로운 스파이더맨에 찬성했지만, 아버지는 뮤턴트가 그 능력을 남용하면 뉴욕 시민 수백 명이 죽게 될 것이라고 우려했다. 어머니는 스파이더맨 덕분에 수많은 사람들의 생명을 구했다면서 그가 도시를 구할 수 있을 것이라고 반박했다. 그 말을 들은 마일스는 지붕 위에서 자신의 능력을 연습했다. 마일스는 얼마나 높이 오를 수 있는지 시험해보려 했으나 고소공포증이 있었다. 이때 멀리서 폭발음을 들은 마일스는 점프하며 현장으로 달려갔고, 또 다른 스파이더맨을 보고 화가 난 오메가 레드와 마주쳤다. 마일스는 베놈 블라스트로 오메가 레드를 쓰러뜨릴 수 있었다. 애런 삼촌이 프라울러(Prowler)의 신원으로 마일스와 함께 스콜피온을 쓰러뜨리고 경찰에 넘겼다가 마일스까지 체포될 뻔 했다. 마일스가 삼촌의 도움을 거절하자, 애런은 최신 장난감인 벌처 수트를 선보였다. 삼촌이 자신을 일종의 해결사로 부리고 있음을 깨달은 마일스는 삼촌에게 대항했다. 링어(Ringer)와의 치열한 싸움이 벌어졌을 때, 애런은 진동 충격 건틀렛을 사용했고 건틀렛이 파손을 입어 폭발하고 말았다. 애런은 치명상을 입고 죽고 말았다. 마일즈는 지구-616의 스파이더맨과 만나게 되었다. 죽은 피터 파커가 나타난 것으로 오인하고 혼란에 빠진 마일스는 피터와 싸움을 시작했다. 피터는 피터대로 마일스의 마스크를 벗기고 대답을 요구했으나, 마일스가 베놈 블라스트로 피터를 기절시켰다. 마일스는 피터를 쉴드로 데려갔다. 닉 퓨리는 피터가 다른 세계에서 온 것임을 알게 되었다. 피터가 지구-1610의 자신에게 무슨 일이 일어났는지 궁금해 할 때, 갑자기 미스테리오가 나타나 두 스파이더맨을 공격했다. 마일스와 피터는 미스테리오를 제압할 수 있었지만 탈출을 막지는 못했다. 마일스는 피터를 이쪽 세계의 메이 숙모와 그웬 스테이시와 만나게 해주었고, 그들은 감격의 순간을 맞았다. 닉 퓨리는 미스테리오와 다시 싸우라며 두 스파이더맨을 불렀다. 그들은 미스테리오를 무찔렀다고 생각했지만, 미스테리오에겐 다른 계획이 있었다. 마일스는 애런 삼촌이 자신의 부모님을 죽인 환상을 보았다. 그러나 스파이더맨들은 미스테리오의 환상을 이겨내고 그를 쓰러뜨렸다. 피터는 마일스에게 좋은 말을 해주고 원래의 세계로 돌아갔다. 메이 숙모와 그웬 스테이시는 몰래 마일스에게 피터의 웹슈터를 주었다. 그런데 캡틴 아메리카가 그들을 뒤 쫓아와서 마일스에게 스파이더맨을 포기하도록 하려 했다. 마일스가 라이노(R.H.I.N.O.)를 물리치는 캡틴 아메리카를 도운 후, 그는 스파이더맨을 계속 하는 것에 동의했지만 훈련이 더 필요하다고 했다. 문제점의 개선을 위해 마일즈는 얼티미츠에 합류했다. 이후, 미국의 내전이 끝나고 분열된 세력들을 하나로 모으기 위해 캡틴 아메리카가 대통령으로 선출되었다. 데일리 뷰글은 새로운 스파이더맨에 대한 모든 단서를 사냥하듯 찾아 나서고 있었다. 마일스가 하이드라와 싸울 때 스파이더 우먼과 함께 협공하게 되었고 승리했다. 그러나 전투 중에 마일스는 워머신 안드로이드에 탑승하여 하늘로 올라가다가 실수로 자이언트 우먼에게 맞아서 멀리 떨어진 황무지까지 날아가 버렸다. 그는 자이언트 우먼을 만날 때까지 걸어갔고, 빌런 모디(Modi)의 정신조종을 받고 있는 자이언트 우먼과 싸웠다. 자이언트 우먼이 기절한 후, 마일스를 찾으러 온 스파이더 우먼과 함께 돌아왔다. 내전이 일어난 동안 마일스의 아버지는 하이드라 병사들과 싸웠고, 이것은 언론의 관심을 끌게 되었다. 베티 브랜트는 제퍼슨이 스파이더맨이 아닐까 의심하여 조사했고, 이 며칠 후에 베놈이 제퍼슨을 공격했다. 마일스는 아버지를 구출했고 베놈은 도망쳤다. 베놈이 아버지를 공격한 것이 자신의 잘못이라고 생각한 마일스에게 강케는 그런 일이 다시 벌어지기 전에 베놈을 막자며 설득했다. 메리 제인과 그웬이 와서 베놈에 대한 긴 토론을 벌였고, 뉴욕 경찰의 마리아 힐이 나타나 마일스의 정체를 알고 있으니 누가 다치기 전에 베놈을 막으라고 말했다. 메리 제인과 그웬은 마리아를 내보냈다. 마일스가 마리아를 만나러 나갔는데, 베놈이 부모님이 계시는 병원을 공격하고 있다는 경찰의 무전을 들었다. 병원으로 향한 마일스는 베놈과 싸움을 시작했다. 베놈이 우세하여 마일스를 붙잡았으나, 리오가 총을 쏘아 구해주었다. 마일스가 탈출하라고 종용했으나 어머니는 거부했다. 라오는 스파이더맨이 마일스임을 알고 있었고, 베놈이 다시 마일스를 붙잡았다. 베놈이 어머니를 먹으려 하자, 마일스는 베놈의 내부에 베놈 블라스트를 발사해 숙주로부터 떼어놓았다. 경찰이 나타나서 베놈의 숙주와 남은 심비오트를 쏘았다. 마일스는 안전한 곳으로 어머니를 옮겼지만, 어머니는 총에 맞아 죽어가고 있었다. 도와달라고 소리를 질렀으나 어머니는 그것을 막고 마일스가 자랑스러우며 아버지한테는 절대 진실을 밝히지 말라고 당부하고 죽었다. 마일스는 집으로 돌아가 코스튬을 찢으며 울부짖었다. 일 년 뒤, 마일스는 케이트 비숍이란 여자친구를 사귀고 있었고, 강케와 제시카 드루(스파이더 우먼)는 마일스에게 다시 스파이더맨이 되라고 설득했다. 록손(Roxxon)의 두 피험자가 탈출하여 밤셸과 싸우는 것을 목격한 마일스는 자신도 록손에 의해 만들어진 피터 파커의 클론이라고 밝히는 제시카의 말에 다시 스파이더맨이 되어 그들을 구해주었다. 지구-61112의 울버린 때문에 시공간 연속체가 깨어져 멀티버스의 혼란이 와버리고, 다른 현실들의 많은 이들이 현실의 조각들을 통해 다른 우주들로 옮겨졌다. 지구-616의 갤럭투스도 이렇게 지구-1610으로 오게 되었다. 갤럭투스는 뉴저지를 파괴했고 시민들을 구하려던 마일스는 얼티미츠와 함께 하게 되었다. 아이언맨은 갤럭투스가 얼마 전 왔었던 피터 파커와 같은 지구-616 출신이라는 것을 발견했다. 얼티미츠는 미스테리오의 포털을 복구하기로 결정하고 리드 리처즈에게 도움을 청했다. 누가 갈 것인지 결정하기 전에, 리드 리처즈는 지구-616의 리드의 파일에 접속할 수 있는 것이 자신이므로 보내달라고 했다. 얼티미츠는 마일스와 함께 리드 리처즈를 보냈다. 지구-616에 도착한 둘은 필요한 정보를 얻고 돌아왔다. 마일스는 아버지에게 자신의 이중생활에 대해 밝혔으나, 아내와 동생의 죽음에 책임이 있다고 생각한 아버지의 이해를 얻지는 못했다. 갤럭투스로부터 지구를 구한 뒤, 아이언맨은 얼티미츠를 해산하기로 정했다. 그러나 제시카는 죽은 캡틴 아메리카의 유산을 이어가야 한다고 생각해서, 마일스를 비롯한 젊은 히어로들로 구성된 영 얼티미츠를 결성했다. 어머니의 묘지를 방문한 마일즈와 제시카(이제 블랙 위도우라는 이름을 사용)는 인헤리터즈의 일원인 베르나와 그 부하들인 하운드로부터 공격을 받았다. 슈피리어 스파이더 군단이 나타나 이들을 구해주었고, 슈피리어 스파이더맨이 지구-616의 피터라고 믿은 마일즈는 제시카를 데리고 그들에게 합류했다. 이후, 진짜 피터의 지시에 따라 마일즈는 지구-12041의 스파이더맨과 함께 멀티버스를 돌면서 여러 스파이더맨들을 영입하여 데려왔다. 메리 제인과 만나 대화를 나눈 후 아파트로 돌아온 마일스는 방에 낯선 이가 있는 것을 보고 깜짝 놀랐다. 그는 바로 피터 파커였다. 크게 놀란 마일스는 어떻게 살아있는지 물었으나 피터는 대답을 피했다. 피터는 마일스를 기절시키고 자신의 웹슈터를 빼앗아 떠났다. 마일스는 그 피터가 클론이라는 결론을 내리고 강케한테 이야기했다. 마침 케이트가 놀러오자, 마일스는 자신이 스파이더맨을 밝혔고 케이트는 도망쳤다. 노먼 오스본이 살아있음을 발견한 마일스는 메이 숙모의 집으로 갔다가 그린 고블린과 마주쳤다. 피터 파커는 스파이더맨으로서 나타나 마일스와 함께 그린 고블린에 대항했고, 마일스가 베놈 블라스트로 고블린을 쓰러뜨릴 수 있었다. 경찰에 포위되었으나, 두 스파이더맨은 각각 탈출했다. 마리아 힐과 마일스는 예상대로 메리 제인의 집에서 피터를 발견했다. 피터는 마일스에게 자신이 돌아오게 된 이야기를 시작했으나 그린 고블린이 다시 나타났다. 싸우던 도중에 오스본은 자신이 마일스의 친아버지라고 주장했지만, 피터와 마일스는 오스본을 물리쳤다. 피터는 오즈 화학식에 의해 죽었다가 다시 깨어나게 된 것이었다. 그는 웹슈터를 돌려주며 마일스에게 축복을 빌어 주었다. 강케가 자고 있던 마일스를 깨워서 아버지가 돌아온 것을 보게 했다. 사실 케이트의 부모님인 데릭 비숍과 엘리노어 부부는 하이드라의 일원이었다. 그들이 딸에게 처음 사실을 밝히자, 케이트는 충성의 의미로 마일스의 비밀을 밝혔다. 얼마 후, 케이트의 집을 방문한 마일스는 데릭 비숍에 의해 중독되어 쓰러졌다. 마일스와 제시카는 비밀 하이드라 연구소에 붙잡혀 닥터 둠의 지휘 아래 실험을 당했다. 닥터 둠은 조직 샘플을 얻기 위해 초소형 레이저를 사용했으나, 마일스는 새로 발생한 능력인 강력한 에너지를 터뜨려 실험실 대부분을 파괴해버렸다. 마일스의 이 새로운 능력으로 인해 과학자들이 기절하자, 둠은 스파이더맨 트윈스(Spider-Man Twins)에게 마일스를 잡으라고 지시하고 자신은 제시카를 해부하려고 했다. 마일스는 자신의 힘을 되찾아 스파이더맨 트윈스와 둠봇들을 쓰러뜨렸다. 데릭은 제시카의 머리에 총을 겨누었고 마일스에게 멈추라고 했지만, 제시카가 눈을 떴다. 마일스의 룸메이트인 저지(Judge)와 영 얼티미츠, 뉴욕 경찰이 연구실을 습격했을 때, 마일스는 혼자서 둠을 제압하고 많은 하이드라 병사들과 스파이더맨 트윈스를 항복시킨 뒤였다. 데릭은 제시카에 의해 거미줄에 포박 당했다. 케이트는 마일스에게 죄책감을 느꼈고, 둘은 헤어졌다. 이들은 연구실을 떠나면서 하늘이 붉게 변한 것을 올려다보았다. 다른 우주에서 온 지구-616이 모습을 나타내고 있었다. 인커전(Incursion)이라는 현상으로 인해 두 현실의 지구들이 충돌하게 되자, 그들은 서로 살아남는 쪽이 되기 위해 싸웠다. 마일스는 맨해튼에서 칠드런 오브 투모로우의 돔이 열린 것을 조사하기 위해 메이커(리드 리처즈)와 카발이 멸망의 순간에 살아남기 위해 만든 구명선에 잠입했다. 두 우주들이 충돌하여 파괴됨으로써 멀티버스는 끝이 났다. 카발의 구명선에 타고 있던 사람들은 지구-616의 닥터 둠이 여러 현실의 조각들을 모아서 재구성한 배틀월드(Battleworld)라는 행성 안에 살아남았다. 그들은 유토폴리스라는 지역에서 불시착한지 8년이 지나서 발견되었다. 마일스는 구명선 안에 숨어 있다가 둘러보던 닥터 스트레인지에게 들키고 말았다. 마일스의 의도가 위협적이지 않음을 발견한 닥터 스트레인지는 원래의 우주를 기억하는 자신만의 섬으로 데려갔다. 그리고 몇 년 전에 발견한 또 다른 구명선을 보여주었다. 발견 후 처음으로 구명선의 문을 열자, 피터 파커를 비롯한 지구-616의 생존자들이 나왔다. 신으로 군림하는 둠이 생존자들의 존재에 대해 알아버리자, 스트레인지는 그들을 지키기 위해 배틀월드 곳곳으로 흩어놓고 자신은 죽임을 당했다. 마일스는 지구-1610과 지구-616을 섞은 듯한 맨해튼 왕국으로 보내졌다. 마일스는 배틀월드 이전의 기억이 없는 주민들에게 지배자에 대항하도록 설득했다. 둠의 성이 적들에게 공격을 받자, 메이커와 미스터 판타스틱은 마일스와 피터에게 둠의 능력이 어디서 나오는지 찾아보도록 시켰다. 그들은 성의 지하에 몰러큘맨이 숨겨진 비밀의 방을 발견했다. 몰러큘맨은 혹시 먹을 것을 가져왔는지 물었고, 마일스가 주머니에 들어있던 햄버거를 건네주었다. 몰러큘맨은 마일스에게 빚을 갚겠다며 자신이 둠의 능력의 원천임을 알려주었다. 둠은 미스터 판타스틱과 마주하고, 몰러큘맨이 둠의 능력을 미스터 판타스틱에게로 옮겨버리자 배틀월드는 파괴되었다. 모든 것이 하얗게 변하고 마일스는 재구성된 지구-616에서 깨어났다. 아버지와 친구들은 물론, 어머니까지 돌아와 곁에 있었다. 몰러큘맨이 감사의 의미로 보답한 것이었다. 6개월 후, 마일스는 학교와 슈퍼히어로 생활, 연애를 동시에 하는 것이 힘들어졌다. 강케는 라나 바움가트너(밤셸) 같은 또래 슈퍼히어로랑 데이트해보라고 제안했다. 마일스는 맨해튼에 나타난 블랙하트에게 당하고 있는 어벤저스를 도왔다. 피터 파커로부터 지원을 받아 베놈 블라스트로 블랙하트를 쓰러뜨렸고, 블랙하트는 마일스를 향해 복수를 위해 돌아오겠다며 도망쳤다. 집에 돌아와서는 어머니와 할머니로부터 성적이 떨어진다고 혼이 났다. 할머니는 휴대폰을 빼앗아갔다. 치타우리 종족의 워브링어와 엮인 후에, 캡틴 아메리카(샘 윌슨), 아이언맨, 비전, 토르(제인 포스터), 노바, 미즈 마블로 이루어진 새 어벤저스의 멤버가 되었다. 미래를 볼 수 있는 능력을 가진 율리시스 케인이라는 인휴먼이 등장하자 마일스는 어벤저스에서의 멘토인 아이언맨의 편에 섰다. 율리시스의 능력을 이용해 사건을 미연에 방지하는 것은 재앙을 초래할 수 있다는 입장이었고, 이는 캡틴 마블의 견해와 반대되는 것이었다. 율리시스의 환상 중 하나를 실행하려다 브루스 배너가 사망한 후 마일스의 견해는 더욱 확고해졌다. 마일스, 노바, 미즈 마블은 아이언맨의 편을 적극적으로 지지했고, 이후 아이언맨이 트라이스켈리온을 공격하여 캡틴 마블에 맞설 수 있도록 도왔다. 율리시스가 파괴된 미국 국회의사당 건물 계단에서 마일스가 캡틴 아메리카를 죽일 것이라고 예언하는 환상이 모두에게 보인 후에, 마일스는 자기 의심과 억압된 분노 문제가 자신을 나쁜 사람으로 만들 수 있다는 두려움에 사로잡혀 자신이 악이 될 운명인지 시험하기 위해 워싱턴 D.C.로 향했다. 캡틴 아메리카가 운명을 시험하기 위해 마일스와 함께한 후, 캡틴 마블이 다가와 자수할 것을 권유했다. 마일스가 이를 거부하고 캡틴 마블이 부정적인 반응을 보이자 아이언맨이 개입해 마일스를 포스 필드에 가둬 캡틴 마블의 손이 닿지 못하도록 막았다. 아이언맨과 캡틴 마블은 마일스의 간청에도 불구하고 싸움을 계속했다. 다른 히어로들이 도착했을 때 마일스는 전투를 막으려 했지만 캡틴 마블이 아이언맨에게 치명타를 입혔고, 마일스는 떨어지는 그를 붙잡아 혼수상태에 빠진 몸을 안아주었다. 이 시빌 워 이후 마일스, 노바, 미즈 마블은 어른 히어로들에게 환멸을 느껴 어벤져스를 탈퇴하고 챔피언스라는 새로운 팀을 결성했다. 새로운 헐크인 아마데우스 조, 비브 비전, 과거에서 온 어린 사이클롭스가 팀에 합류했다. 얼마 후에 마일스는 쉴드에 영입되어 아버지를 찾는 일을 돕게 되었다. 아버지는 마일스의 안전을 보장하기 위해 쉴드에 요원으로 합류했다가 임무 수행 중 완전히 다른 우주에서 실종되었다. 이 우주를 넘나드는 여정에서 마일스는 그 세계의 그웬 스테이시(스파이더 우먼)와 알게 되었고, 두 사람은 서로에게 호감을 느끼면서도 당분간 친구로 지내기로 결정했다. 이러는 동안, 리오는 마일스와 제퍼슨의 소지품에서 수상한 물건을 발견하고 각각 스파이더맨과 쉴드 요원이라는 사실을 알게 되었다. 현재의 캡틴 아메리카가 진짜 스티브 로저스가 아닌 사악한 도플갱어였으며, 그의 계략으로 인해 미국은 하이드라의 손에 넘어갔다. 마일스와 챔피언스는 새로운 정권에 대항하는 소규모 저항 조직인 언더그라운드의 일원이 되었다. 블랙 위도우가 캡틴 아메리카를 직접 암살하기로 결심하자 마일스가 자신의 운명에 맞서기 위해 블랙 위도우와 힘을 합치기로 결심했다. 챔피언스 멤버들은 물론 언더그라운드에 합류한 다른 젊은 히어로들이 그를 지원했다. 그러나 마일스가 자신과 같은 킬러가 되는 것을 막으려던 블랙 위도우는 캡틴 아메리카를 공격하기 전에 마일스를 구금하려 했다. 마일스가 캡틴 아메리카와 대치했을 때 블랙 위도우는 싸움을 방해하려다 캡틴의 방패에 의해 목뼈가 부러져 죽었다. 분노에 휩싸인 마일스는 캡틴을 때렸지만, 와스프는 살인을 하지 말라는 블랙 위도우의 유언을 따르기 위해 그를 살려달라고 설득했다. 마일스와 챔피언스는 체포되었지만 하이드라와의 최후의 결전에 참여하기 위해 구출되었고, 그 후 히어로들이 승리를 거두었다. 역시 되살아난 애런 삼촌이 아이언 스파이더가 되어 새로운 시니스터 식스를 결성하고 쉴드 헬리캐리어를 가져다가 팔려고 했지만 마일스의 방해로 물러났다. 그런 다음 그는 헬리캐리어를 사기 위해 막 도착한 루시아 폰 바르다스와 시니스터 식스와 싸우기 위해 챔피언스의 지원을 요청했다. 챔피언스가 승리를 거두었지만 마일스는 부상을 입었다. 마일스는 정체불명의 병원균에 감염되어 며칠 동안 침대에 누워 있어야만 했는데, 며칠 동안 친구와 가족들이 병문안을 왔고, 애런은 범죄생활을 그만두겠다고 약속했다. 노먼 오스본이 카니지 심비오트와 결합하여 레드 고블린이 된 후 피터에게 큰 부상을 입히고 마일스와 실크 역시 쓰러뜨렸다. 그 후 안티 베놈이 도착해 쓰러진 이들이 죽는 것을 막으려다 부상을 입었다. 안티 베놈은 그들을 병원으로 데려간 후, 피터의 사랑하는 사람들을 죽이는 데 사용하려던 노먼의 몸에 남은 심비오트 조각을 제거하기 위해 자신의 심비오트를 사용했다. 심비오트 드래곤이 맨해튼에 나타나자 이를 조사하던 마일스는 베놈 심비오트를 되찾은 에디 브록과 만나게 되었다. 마일스는 에디를 어머니를 죽인 베놈으로 착각하고 공격해 베놈 심비오트를 광기 어린 분노에 휩싸이게 만들었다. 베놈 스트라이크를 사용하여 베놈을 진정시킨 뒤, 둘은 드래곤을 막기 위해 휴전에 합의했다. 베놈에 의해 드래곤의 목구멍으로 던져진 마일스는 최대 위력의 베놈 스트라이크를 발사해 드래곤을 무력화했지만, 심비오트를 만든 고대 어둠의 신 널이 나타나면서 무력화되고 말았다. 널에게 붙잡혀 우주로 날아갈 뻔한 마일스는 베놈을 붙잡고 탈출했지만, 베놈이 갑자기 날개가 돋아 날아가자 충격을 받았다. 벌처리안과 싸우고 있던 마일스에게 스파이더 그웬과 스파이더 군단이 나타나 인헤리터즈가 슈피리어 옥토퍼스가 만든 클론 신체를 통해 탈출을 시도하고 있다는 사실을 알려주었다. 그들은 옥토퍼스를 설득하려 하지만 이미 인헤리터즈가 탈출에 성공해버리고 오히려 군단의 일원들을 잃었다. 옥토퍼스의 시설이 폭발한 후 마일스는 피터를 도와 몰런과 싸우려 하지만 피터는 마일스에게 혼자서도 몰런과 싸울 수 있다며 안심시키고 마일스에게 스파이더 군단을 이끌라고 당부했다. 마일스가 오토와 의견이 맞지 않아 스파이더 군단이 분열된 후, 그들은 결국 인헤리터즈를 물리칠 방법을 찾기 위해 다른 우주로 갔다. 지구-1048의 스파이더맨은 마일스에게 계속 싸우라고 격려했고, 그 후 그들은 이니그마 포스에 접근했다. 이니그마 포스는 격렬한 논쟁 끝에 결국 스파이더 군단을 돕기로 합의하고 마일스를 캡틴 유니버스로 변신시켰다. 마일스가 레오파르돈의 소드 비거로 솔러스를 죽인 후 남은 군단원들과 함께 인헤리터즈를 물리치고 그들을 아기로 변신시켰다. 말레키스의 어둠의 의회가 지구를 침공하자, 발더는 마일스와 다른 히어로들을 규합해 베이비시터 클럽을 결성하고 오딘의 딸 라우사를 보호하는 임무를 수행했다. 마일스는 브루클린 비전스 아카데미에서 공부를 계속하면서 툼스톤이 아이들의 정신을 조종해 부하로 삼으려는 것을 막았다. 한번은 순찰 중에 벌처의 손녀인 스탈링을 만났다. 부모가 아기를 낳는다는 사실을 알게 된 마일스는 한 텔레포트 능력자에게 붙잡혀 시설로 끌려가 어세서(Assessor)라는 존재에게 고문과 실험을 당하다가 아버지와 삼촌에게 구출되었다. 열일곱 살이 된 마일스는 자신의 고향 우주에서 온 그린 고블린을 만났고, 그 존재로 인해 예전의 삶이 섬광처럼 떠올랐다. 마일스는 고블린이 얼티메이텀이라는 수수께끼의 인물을 위해 일하고 있음을 알게 되었고, 얼티메이텀의 공격을 받았다. 프라울러의 망토를 입고 돌아온 삼촌을 도운 후, 두 사람은 어머니가 동생을 출산하는 병원에 도착했다. 챔피언스가 잭스(Zzzax)와 싸우다가 미즈 마블과 비브가 사망했다. 메피스토가 나타나 그들을 구할 수 있도록 시간을 되돌리겠다고 제안하자, 죄책감에 휩싸인 마일스는 악마의 제안을 받아들였다. 메피스토는 시간을 되돌려 죽은 팀원들을 부활시켰지만 그 대신 이전 타임라인에서 마일스가 구한 소녀가 죽도록 내버려뒀다. 그 후 마일스는 미즈 마블에게 무슨 일이 있었는지 진실을 말했고, 자신이 진정으로 하고 싶은 일이 무엇인지, 스파이더맨의 무게를 감당할 수 있는지 알아낼 때까지 챔피언스를 떠나있기로 했다. 하지만 블랙하트가 챔피언스를 타락시키기 시작하자 마일스는 어쩔 수 없이 친구들을 도와야만 했다. 마일스는 블랙하트의 타락에서 벗어나기 위해 미즈 마블과 함께 노바에게 자신들의 정체를 밝혔다. 그 후 모든 챔피언스는 마일스에게 여전히 원한을 품고 있는 블랙하트와 싸우기 시작했고, 마일스가 메피스토와 맺은 거래를 이용하려 했지만, 챔피언스가 블랙하트를 물리칠 수 있었다. 메피스토는 자신의 계획을 망친 아들 블랙하트를 쓰러트렸다. 몇 달 후 스콜피온과 싸우던 마일스는 얼굴에 소용돌이 상징이 있는 네 개의 팔을 가진 심비오트 몬스터 무리에 휩싸였다. 카니지가 스콜피온의 베놈 사본을 차지하기 위해 왔을 때 마일스는 그를 물리치려 했다. 베놈은 스콜피온이 죽는 것을 막기 위해 도착했지만, 스콜피온은 심각한 척추 외상을 입고 말았다. 마일스도 제압되어 그렌델 심비오트와 결합해버렸고, 여섯 개의 팔을 가진 심비오트 도플갱어로 변해버렸다. 심비오트의 지배를 받은 마일스는 연쇄살인범 해피 댄 앤드류스의 카니지 도플갱어와 함께 J. 조나 제임슨을 죽이기 위해 보내졌고, 실버 세이블과 와일드 팩과 충돌했다. 마일스는 베놈 블라스트로 심비오트와 자신을 분리하는 데 성공했지만, 다크 카니지의 계획을 염탐하기 위해 기꺼이 심비오트와 다시 결합했다. 그는 다크 카니지와 카니지화된 노먼 오스본과 함께 렉스 스트릭랜드의 창고를 공격하여 에디 브록을 죽이려 했다. 마일스는 또 다시 심비오트에게 굴복한 것 같았다. 마일스의 심비오트가 베놈의 전기 공격에 당했고, 풀려난 마일스는 베놈에게 다크 카니지의 계획에 대해 알게 된 내용을 알려주었다. 하지만 다크 카니지가 베놈 심비오트와 동화되어 널을 해방시킬 만큼 강력해지는 것을 막지는 못했다. 마일스는 에디에게 사본 추출 기계가 사본을 소각한다는 메이커의 거짓말을 알려주었고, 베놈은 수확된 사본들이 하나의 덩어리로 결합하도록 유도하고 다크 카니지를 쫓았다. 복원된 생명과 운명의 거미줄이 패턴메이커(스파이더링)의 실종으로 인해 손상되기 시작하면서, 스파이더 제로는 스파이더링을 찾기 위해 마일스를 고용했다. 차원을 넘어 수색하는 동안 그는 스파이더맴과 그 팀을 도와 그들의 사악한 버전(자신의 사악한 버전도 포함한)과 싸웠다. 그들을 물리친 뒤에는 스파//더와 함께 강화된 크레이븐을 물리치고, 웹슬링어를 도와 스콜피온과 싸웠으며, 스파이더맨The Spider-Man과 함께 마담 스웜을 물리쳤다. 전투가 끝난 후 마일스는 생명과 운명의 거미줄을 고치는 데 필요한 스파이더 아이돌 조각상을 되찾았다. 스파이더 제로 및 여러 거미 히어로들과 함께 거미줄로 가서 스파이더링이 거미줄이 얽혀서 갇혀있는 것을 알아냈다. 고통과 두려움에 휩싸인 거미줄은 히어로들을 막기 위해 지구-51778의 머신 벰 몬스터(Machine Bem Monsters)들을 소환했다. 스파이더 제로가 자신의 힘을 이용해 거미줄을 치료하는 동안 마일스는 거미줄에서 스파이더링을 구해내는 데 성공했다. 사태를 해결한 후 모든 거미 히어로들은 각자의 현실로 돌아갔다. 록손의 아스가르디안 드래곤과 관련된 심각한 사고로 콜스 아카데믹 고등학교가 파괴되고, 미즈 마블은 병원에 입원하게 되었다. 이로 인해 정부는 어린 슈퍼히어로를 불법화하는 “카말라법”을 통과시켰다. 그 후 덤덤 듀건이 이끄는 크레이들(C.R.A.D.L.E.)이 카말라법을 위반한 마일스를 쫓기 시작했다. 마일스는 그들을 피해 집으로 돌아왔지만, 집은 엉망이 되어있었고 갑자기 나타난 자신과 똑같이 생긴 남자의 공격을 받았다. 마일스는 그와 맞서 싸웠지만 그 가짜는 마일스와 똑같은 힘과 움직임을 가지고 있었다. 집이 파괴된 후 마일스는 수트를 입고 가짜와 함께 옥상으로 올라가 전투를 벌였고, 서로 베놈 블라스트를 발사하다가 둘 다 기절하고 마일스는 다시 어세서에게 잡혀갔다. 이때 얼티메이텀이 나타나 자신이 지구-616의 진짜 마일스 모랄레스이고 스파이더맨과 그의 가족은 침입자라고 주장했다. 그러면서 자신이 약을 팔아넘긴 사람들을 고블리노이드로 만들어 브루클린을 점령하고 스파이더맨과 그의 가족을 원래의 우주로 돌려보낼 계획이라고 밝혔다. 하지만 마찬가지로 얼티메이텀에 붙잡힌 애런이 자신과 마일스를 풀어주고 얼티메이텀을 기절시킨 후 자신들 우주의 그린 고블린과 대결을 펼쳤다. 삼촌과 조카는 그린 고블린과 고블리노이드에 맞서 싸웠지만 열세였다. 다행히 스탈링과 밤셸이 도우러 왔고, 고블리노이드들을 몰아낼 수 있었다. 그린 고블린이 앞으로 나서자 마일스가 맞섰고, 고블린이 우위를 점한 순간에 캡틴 아메리카와 마일스의 아버지가 지원을 위해 도착했다. 다른 이들이 더 많은 고블리노이드들과 싸우는 동안 마일스는 그린 고블린을 물리칠 수 있었다. 그 후 거인화한 얼티메이텀이 그들을 따라잡았고, 마일스와 싸우는 동안에 마일스와 애런을 지구-1610으로 돌려보내려는 기계를 공개했다. 애런은 프라울러 코스튬을 사용해 기계에 과부하를 일으켜 폭발시켰다. 연기가 걷히고 나니 애런은 물론 얼티메이텀과 그린 고블린은 어디에도 없었다. 마일스는 슬퍼하며 현장을 떠났다. 스파이더맨 복장을 한 누군가가 과학자를 납치해 창고를 털었다는 뉴스를 접한 마일스는 누명을 벗기 위해 도시 곳곳을 돌아다니며 범인을 찾았고, 범인이 있을 것으로 추정되는 생명공학 스타트업을 찾아갔다. 하지만 이미 한 발 늦어버렸고, 곧 여기에 자신을 가짜라고 생각한 피터 파커가 나타나 공격을 해왔다. 상황을 정리한 후 두 스파이더맨은 도시를 돌아다니다가 마일스의 클론 세 명에게 공격을 받았다. 그들 중 리더인 셀림은 자신들이 어세서가 만든 클론들이라고 설명했다. 두 스파이더맨이 클론들에게 패배한 후 마일스는 혼자서 그들을 찾아 나서기로 결심하고 강케의 도움을 받아 그들의 은신처를 찾아냈다. 더 많은 클론을 만들기 위한 것으로 추정되는 혈청을 발견하고 이를 파괴했지만, 곧 돌아온 클론들은 혈청이 자신들을 위한 치료제였다고 밝히며 화를 냈다. 셀림과 마인드스피너는 복수를 위해 마일스의 어머니 리오를 죽이러 떠났다. 꽁꽁 묶인 채로 시프트와 단둘이 남겨진 마일스는 그를 설득해 풀려날 수 있었다. 마일스가 병원으로 달려갔을 때 어머니는 마인드스피너의 공격을 받고 있었는데, 이미 상대한 경험이 있는 그의 공격 방식에 익숙해져 물리칠 수 있었다. 곧장 집으로 간 마일스는 셀림이 아버지를 구타하고 여동생 빌리를 데려간 것을 알았다. 마일스는 브루클린 다리에 도착해 셀림과 마인드스피너와 싸움을 재개했다. 셀림이 빌리를 다리 아래로 던지려는 데 시프트가 이를 막았다. 시프트는 마일스를 도와 아기를 보호하기로 결심했다. 셀림이 시프트마저 죽이려 들자, 마인드스피너는 그를 구하기 위해 공격을 대신 받아냈고, 셀림 역시 마인드스피너의 공격을 정통으로 받았다. 두 클론은 목숨을 잃었다. 살아남은 시프트는 수치심에 아기를 구한 후에 도망쳤으나, 마일스는 브루클린 비전스 아카데미의 하수구에서 그를 발견해냈다. 그날 밤 다리 위에서 빌리가 시프트에게 재채기를 했는데, 이것이 시프트의 몸에 복제 항체를 생성시켰고 덕분에 불안정한 세포가 치료되어 있었다. 마일스는 클론과의 전투에서 수트가 심하게 찢어졌는데, 이미지를 정화하기 위해 케네스 킹스턴이 제작한 새 수트를 입기로 결심했다. 스탈링과 데이트하던 마일스는 태스크마스터의 공격을 받았는데, 태스크마스터는 스탈링을 납치해 정체불명의 구매자에게 전달하려 했다. 아이언하트 덕분에 마일스는 태스크마스터가 스탈링을 가둔 장소를 찾아내어 구출할 수 있었지만, 스탈링의 날개는 파괴되었다. 두 사람이 태스크마스터를 추적하기 위해 이야기를 나누고 있을 때 비욘드 코퍼레이션의 대표를 태운 차량이 나타나 마일스에게 그가 스파이더맨 상표를 달고 불법 영업을 하고 있다고 알렸다. 라이좀이라는 괴물이 브루클린을 공격한 후, 마일스는 그 지역을 정찰하다가 비욘드 코퍼레이션의 새로운 스파이더맨을 발견했다. 그는 그 사람이 벤 라일리라는 사실을 금방 알아차렸고, 둘은 힘을 합쳐 그 괴물을 물리쳤다. 마일스와 벤은 라이좀의 정체가 수트를 입은 사람이라는 사실을 알아냈고, 마일스는 라이좀의 힘이 유기적인 것이 아니라 기술 기반이며 어세서의 실험과 유사하다고 추리했다. 길에서 스콜피온과 전투를 벌이느라 눈가에 멍이 수업에 지각한 마일스는 이를 지적하는 선생님에게 대들다가 정학을 당했다. 자신의 현 상황이 힘겨워진 마일스가 괴로워하는 사이에 미스티 나이트를 우연히 만나 함께 스콜피온과 재대결을 벌였다. 마일스가 브루클린 비전스 아카데미에 입학 추첨에 붙어서 자신이 탈락했다고 생각해 앙심을 품은 래블은 오랫동안 마일스를 지켜보며 그의 비밀과 친구, 가족에 대해 모두 파악하고 있었다. 마일스의 사랑하는 것들을 모두 없애려는 래블은 여자친구 스탈링과 절친 강케를 납치한 뒤, 마일스와 싸워 이겼다. 물에 빠진 마일스는 다행히도 미스티에게 구조되어 집으로 급하게 갔지만, 집은 래블에 의해 불타고 있었다. 다행히 가족을 모두 구할 수 있었지만, 여전히 그들을 죽이려는 래블에 맞서기 위해 마일스는 자신의 생체 전기를 끌어모아 검을 만들어 대항했고, 래블의 아머에 과부하를 일으켜 물리칠 수 있었다. 인질들을 구하고 달려온 미스티는 쓰러진 마일스를 나이트 너스에게 데려갔고, 깨어난 마일스를 탐정 제자로 받아들이고 가족이 함께 살 집도 구해주었다.

덧붙임 마일스의 아버지는 아프리카계 미국인이고 어머니는 푸에르토리코인이다. 어머니의 성을 따르게 된 것은 아버지 제프리가 학대하던 자신의 아버지의 성을 갖게 하기 싫었기 때문이다. 마일스의 가장 큰 두려움은 자신의 정체가 밝혀져 가족이 죽게 되는 상황이다. 가장 자신있어하는 과목은 수학이고, 자신에 대한 팬픽을 쓴 적 있다. 프라임 마블 유니버스(지구-616)에 통합된 후, 마일스는 지구-1610에 대한 기억이 단편적이고 흐릿하지만, 심비오트와 같은 특정 자극으로 인해 이전 삶을 회상하게 되었고, 어세서의 실험을 받은 후엔 기억을 더 많이 되찾기 시작했다. 마일스 모랄레스는 두 명의 아프리카계 미국인에게서 영감을 받아 만들어졌다. 한 명은 미국 최초의 아프리카계 미국인 대통령이 된 버락 오바마이고, 다른 한 명은 배우 도널드 글로버였다. 2010년 5월에 한 팬이 리부트 되는 어메이징 스파이더맨 영화에 피터 파커 역으로 도널드 글로버를 추천한 것을 시작으로, sns에서 엄청난 기세로 그의 스파이더맨을 지지하는 이들이 늘었다. 이는 심지어 스탠 리까지 지지하게 만들었고, 글로버는 당시 출연 중이던 작품 <커뮤니티>의 새 시즌에서 스파이더맨 파자마를 입고 등장하기까지 했다. 이를 본 브라이언 마이클 벤디스는 흑인 스파이더맨인 마일스를 창조했다. 글로버는 애니메이션 <얼티밋 스파이더맨>에서 마일스의 목소리를 맡았고, 영화 <스파이더맨: 홈커밍>에선 마일스의 삼촌 애런 데이비스 역을 연기했다. 스파이더맨 코스튬

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